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——马林 娄昕 脑侧支循环是指在颅内供血动脉狭窄或闭塞时，不能满足脑组织灌注需求所生成的旁路动脉或动脉吻合网络。侧支循环作为维持颅内血流动力学稳定的代偿途径，具有重要的临床意义。研究表明，侧支循环的优良与脑血管事件结局的好坏有显著相关性，好的侧支循环可以提高血管再通治疗的成功率，改善缺血区再灌注，减少梗死区体积，降低出血性转化的风险，有效改善临床预后[1]，并能降低慢性狭窄或闭塞患者远期卒中事件复发率[2]。侧支循环分为三级，一级为 Willis 环，二级为经眼动脉逆流及软脑膜动脉吻合，三级为新生动脉血管。当颅内供血动脉发生急性或慢性狭窄及闭塞时，一级侧支循环首先开放，如果一级侧支循环无法提供足够的血流灌注，二级及三级侧支血管将会建立[3-4]。 目前评价侧支循环的方法主要是 DSA。其中，美国介入和治疗神经放射学学会/介入放射学学会 (American Society of Interventional and Therapeutic Neuroradiology/ Society of Interventional Radiology，ASITN/SIR)提出的侧支循环评分标准得到了广泛认可，该标准从时间和空间两个层面来对侧支循环情况进行综合评价，不仅可应用于急性卒中患者，也可用于粥样硬化性颅内动脉狭窄或闭塞患者[5-6]。但 DSA 有创、耗时、成本高，以 CT 及 MRI 为代表的无创侧支循环成像方法也越来越多，正逐步应用于临床。 MRI 对中枢神经系统成像具有其他影像方法无法比拟的优势，侧支循环成像方法更加多样，而且近年来发展迅速[7]。笔者将侧支循环的 MRI 按照技术类别进行总结梳理，综述如下。 MRA 1、相位对比法 MRA（phase contrast MRA，PC-MRA）： PC-MRA 采用不同的相位编码方向标记血流，当血流方向与相位编码方向相同则表现为白色（有血流信号），反之为黑色[8]。PC 法可用于评价 Willis 环，重点关注大脑前动脉 A1 段和后交通动脉，并根据大脑中动脉和大脑后动脉内有无血液信号，判断 Willis 环的血流方向和基本流速，可以反映交通动脉开放及血流状态等信息[9-10]。 2.三维时间飞跃法 MRA（3D time of flight MRA，TOF-MRA)： 3D TOF MRA 可以显示前交通动脉及后交通动脉的解剖结构，但是限于空间分辨率及流速限制无法对细小的软脑膜侧支血管进行直接成像；然而 TOF 法可以进行颅内动脉流速测定，类似于经颅多普勒超声，被称为量化MRA（quantitative MRA，QMRA），它可以利用各部位动脉血管流速信息推测侧支循环的建立[11]。 MR 灌注成像 1、动态磁敏感灌注加权成像（dynamic susceptibility contrast-enhanced perfusion-weighted imaging，DSC-PWI）： 在颅内动脉狭窄或闭塞的患者中，侧支循环建立良好表现为平均通过时间及达峰时间延长，脑血容量（cerebral blood volume，CBV）增加，脑血流量（cerebral blood flow，CBF）维持稳定。相反，侧支代偿不足或者无侧支代偿则表现为 CBV 及 CBF 明显下降[12]。Hermier 等[13] 对急性期大脑中动脉和（或）同侧颈内动脉狭窄或闭塞患者延迟灌注区（delayed perfusion，DP）和达峰时间上显示的异常灌注区（global perfusion，GP）进行研究，DP/GP 比值越高，患者预后越好，揭示了侧支循环延迟灌注的特点。Nicoli 等[14]对 64 例大脑中动脉 M1 段闭塞的静脉溶栓患者进行了前瞻性研究，并提出了一个基于 PWI 的侧支循环缺陷分数（normalized collateral circulation deficit, nCCD）指标，研究结果显示 nCCD 与患者入院时美国国立卫生研究院卒中评分（National Institute of Health Stroke Scale，NIHSS）、梗死容积及 3 个月功能预后均具有显著相关性。同时，在 3 h 的溶栓时间窗内，nCCD 与研究样本中患者 M1 段再通呈显著负相关。PWI 原始图经过后处理重建后可以模拟血管造影时间、空间的动态变化。Kim 等[15]对颈内动脉或大脑中动脉闭塞患者的 PWI 原始图像按照时间排序生成了连续动态的侧支血流图（collateral flow map），在 ASITN/SIR 侧支循环分级的基础上，建立了侧支血流图分级。结果显示侧支血流图评级与 DSA 评分具有良好的一致性（Kappa=0.7）。 DSC-PWI 一个重要内容是显示缺血半暗带，研究表明缺血半暗带与侧支循环供血具有直接相关性，侧支循环可以明显改善缺血半暗带的转归，对缺血半暗带的评价可以间接反映局部侧支循环形成的情况[16]。 2、动脉自旋标记（arterial spin labeling，ASL）灌注成像技术： ASL 是利用射频脉冲将血液中水分子进行 180°反转，经过循环到达目标层面进行信号采集，再对未施加反转脉冲时同一层面进行信号采集，2 次采集图像进行剪影，便得到脑血流图。它反映了某一时刻脑血流量的大小及分布。ASL 受到标记效率、衰减时间及标记延迟时间的影响。ASL分类多样，经过多年的完善，成像质量大幅提高，目前已可进行在体脑血流量的测算，并具有良好的可重复性[17]。 动脉内穿行伪影(arterial transit artifact, ATA）是 ASL 上存在的特殊现象，它是由于动脉内血流速度减慢，被标记的血液滞留于血管内，采集后出现的脑表面匍匐走行、线状高信号。ATA 一般出现于病理状态所致的脑动脉流速减慢，有时也可以出现在健康人的分水岭区域。2000 年，Chalela等[18]对 ATA 最先进行了报道，他们研究了 15 例急性期脑梗死患者，7 例患者出现了 ATA 伪影，根据随访结果他们发现 ATA 的存在与良好的预后相关，他们推断 ATA 的出现可能与软脑膜动脉吻合形成的侧支循环有关。之后，Zaharchuk等[19] 对 ATA 进行了系统的研究，并在 Moyamoya 病中根据ATA 出现的强度对侧支血管进行了分级评价，与 DSA 金标准进行的一致性检验结果显示在判断侧支循环的有无及程度上，两者具有中等一致性（Kappa=0.58），根据 ATA 诊断侧支循环有无的敏感度及特异度分达 0.83 和 0.82，且基于ATA 的评价者间一致性更好。Lyu 等[20]利用侧支循环到达时间延迟的特点采用 2 个标记延迟时间（post labeling delay,PLD）的 ASL 对单侧大脑中动脉中至重度狭窄患者前向血流及侧支血流进行区分，并计算了病变侧大脑中动脉供血区侧支血流所占比，提出了采用 2 个甚至多个 PLD 的 ASL 量化侧支血流的可能性。 供血区动脉自选标记（territorial arterial spin labeling, TASL)，也称血管标记动脉自旋标记（vessel-encoded arterial spin labeling，VE-ASL），是以 ASL 原理为基础，只对单根靶血管（如单根颈内动脉或椎动脉）进行标记，进而得到靶血管供血区域及其内脑血流量。这种方法可以直接观察每根供血动脉的供血范围，对交通动脉的开通以及二级侧支循环是否建立一目了然[21]。Chng 等[22]对 18 例颅内或颅外动脉狭窄或闭塞患者进行了 TASL 和 DSA 检查来评估侧支循环，同样证明了 TASL 是一种行之有效的侧支循环评价检查方法。Okell 等[23]还报道了使用血管标记 ASL 进行量化侧支循环的方法。 3、动态对比增强 MRI（dynamic contrast enhancement MRI，DCE MRI）： 属于 MRI 灌注成像的一种，与 DSC 不同的是它是基于 T1 的灌注，是 MR 定量研究的一个重要方法，广泛应用于多系统的各种疾病中。Chen 等[24]利用 DCE 渗透性技术对侧支循环成像进行了前瞻性研究。其理论基础是在颅内动脉狭窄患者中，软脑膜吻合动脉建立，但新生的侧支小血管并不成熟，管壁通透性增高，从而推断容积转运常数（Ktrans）值会升高。作者收集了 7 例颅内动脉狭窄患者，根据渗透性的增高程度对侧支循环进行评分，与 DSA 侧支评价等级进行了一致性检验，显示两者具有良好的一致性（Kappa=0.766）。 液体衰减反转恢复（fluid attenuated inversion recovery，FLAIR）序列 FLAIR 序 列 血 管 高 信 号 征（FLAIR vascular hyperintensity，FVH）是指在横断面 FLAIR T2WI 图像上，脑表面线状的高信号，最常发生在外侧裂，可以在急性卒中患者或者慢性颅内动脉狭窄或闭塞患者中观察到。研究显示这种血管内高信号来自侧支循环的逆向血流，在侧支循环建立的患者中大多可以观察到 FVH 征象[25]。Sanossian 等[26]对 74 例急性卒中患者进行了回顾性对比分析，53 例患者可观察到 FVH 征象，FVH 与 DSA 上显示丰富的软脑膜侧支动脉相关，作者提出 FVH 可能是来自侧支循环的缓慢血流所致。Lee 等[27]对大脑中动脉狭窄患者供血区 FVH 的出现进行了研究，发现 FVH 是由于血管闭塞后侧支血流建立所致，根据 FVH 明显程度进行的分级与患者卒中严重程度负相关，与缺血半暗带面积正相关，这项研究进一步证实了 FVH是侧支循环建立的标志。虽然 FVH 主要出现在前循环供血范围内，但是后循环也可以出现。F?rster 等[28]发现在 10 例后循环基底动脉闭塞患者中，8 例出现 FVH 征象，29 例大脑后动脉闭塞患者中有 18 例出现 FVH 征象，虽然 FVH 预测患者预后价值有限，但与 4D MRA 侧支成像联合使用可以改进侧支循环评价的有效性，且与预后存在潜在相关性。 磁敏感加权成像（susceptibility weighted imaging，SWI） SWI 在脑血管病中有诸多应用，它可以利用对静脉的显示来评价侧支循环。显著的皮层静脉（prominent cortical veins，PCV）是指在灌注减低的区域内明显的皮层静脉血管，它是由于静脉内氧摄取指数（oxygen extraction fraction，OEF）增加所致，即静脉及毛细血管内去氧血红蛋白与含氧血红蛋白的比值增高，PCV 可以反映出组织的缺血状态和程度。Verma 等[29]进行了 PCV 与软脑膜侧支循环的相关性的研究，他们纳入了 33 例大脑中动脉 M1 段闭塞的急性卒中患者，对 PCV 与 DSA 软脑膜侧支血管评级进行相关性分析，发现软脑膜侧支循环分级与 PCV 的程度显著负相关。软脑膜侧支血管丰富，PCV 出现较少。 不同成像方法间的比较 虽然 MR 侧支循环成像方法很多，评价标准多样，但是目前广泛应用于临床的主要集中在灌注成像。灌注成像中 ASL 作为一种无创、简易可行的 MR 检查方法，在侧支循环评价中也独具特色，是目前侧支循环领域研究的一个热点。TASL 能够全面描述侧支血流的来源和所占比例，同时能够进行定量评估，具有很大的临床应用价值。侧支血管的渗透性成像为侧支血管，尤其是三级侧支循环评价提供了新的视角。MR 侧支循环成像方法间同样也存在问题，首先是由于侧支循环评价目前尚缺乏金标准，许多仅仅是进行了方法学之间一致性分析，缺乏与临床预后相关的后续研究；其次是成像的多样性带来了评价标准的不统一，各个方法间倚重点的差异导致方法学的不一致性[30]。 综上所述，侧支循环在指导缺血性脑血管病治疗策略的选择中具有重要的作用，已成为缺血性脑血管病多模态影像评估中的重要内容。侧支循环 MR 成像方法多样，评价手段丰富，而且不乏完全无创的、可重复检查的方法，优势突出，是侧支循环评价的一个重要发展方向。 （参考文献略） ◆ ◆ ◆ 全军放射专业委员会推广课程 |
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