鼠年的尾巴上，让我们认识一下拥有长长尾巴的大家族——白腹鼠属

一场疫情让我们对这个鼠年的印象格外深刻，那么在鼠年的“尾巴”上，我们就来聊聊作为重要疫源动物之一的——“鼠”。

人们常说的“鼠”一般泛指啮齿类动物，是哺乳动物中现存物种数量最多的类群。它们包括啮齿目和兔形目。啮齿类动物是很多食肉动物的食物来源，因此它们是连接初级生产者（植物）与次级消费者（食肉动物）的关键环节，是自然生态系统中的重要组成。

图1 哺乳动物谱系多样性未来组成预测（Davis et al., 2018）

那么，啮齿类作为哺乳动物的第一大家族，他们是如何发展繁荣的呢？已有研究显示大量的大型哺乳动物由于第四纪晚期以来的气候变化和人类社会的快速扩张出现大范围的分布区缩减，甚至是走向灭绝。然而，啮齿类、蝙蝠和食虫类等中小型哺乳动物灭绝风险较低，预测显示啮齿类动物在未来的多样性还会持续增加（图1，2）。这说明它们可能是大型哺乳动物衰减过程中最大的受益类群之一。

图2 当前自然生态系统中几种中小型哺乳动物

A. 大耳菊头蝠(Rhinolophus macrotis)、B. 利安德水鼩(Chimarrogale leander)、C. 高原兔(Lepus oiostolus)、D. 喜马拉雅旱獭(Marmota himalayana)

潜藏在森林中“暗中观察”人类的长尾巴家族

啮齿类动物给大众的第一印象并不是很好。它们作为“四害”之一，不仅偷吃我们的粮食和水果，还传播能够感染人类的病毒。历史上肆虐欧洲的黑死病病原——鼠疫杆菌，就是这一类动物传播的。近年来，国内散发的流行性出血热也是因为啮齿类和其它小型哺乳动物身上携带的汉坦病毒诱发的。

每一次疫情发生的时候，疾控部门都会第一时间赶到现场，对疫源地环境，包括野生动物进行取样，确定传染来源。让研究人员惊讶的是，在长期的调查过程中，他们发现在中国西南到中国北部广大的地域范围内的野外环境中，有一类啮齿动物不仅数量庞大，而且形态多样，在这些动物的身上多次发现汉坦病毒。

这一类动物有一些显著的特征区别于生活中常见的大家鼠属的物种（褐家鼠、黄胸鼠等），那就是它们多数腹部为白色，尾巴长度超过了身体的长度 （图3），有很强的攀爬能力，虽然主要生活在森林环境，很少出现在人类的家中，但却常常在人类居住环境附近的灌木丛、人工林地等出没。

图3 白腹鼠属物种外形特征

A. 华南社鼠 （Niviventer lotipes)、B. 华南针毛鼠 (N. huang)

那么，问题来了，这些动物到底是什么种类呢？它们的祖先是来自哪里，又如何发展兴盛的呢？它们中的哪些种类对人类的潜在威胁最大？为了解决这些问题，科研人员开展了大量的基础研究工作，主要工作分以下几个方面：

家族成员和家庭关系

研究人员通过研究大量的标本，发现这类长尾巴小家伙就是鼠科中在东南亚到中国分布的佼佼者——白腹鼠属（NiviventerJ. T.Marshall,Jr., 1976）。为了弄清楚这个类群的物种组成，中国到底分布多少种类，这些种类之间是什么关系，中国科学院动物研究所科研人员首先对这个类群开展了的分类与系统学的研究。发现白腹鼠属在中国至少分布有17个种，其中有两个来自中国藏东南地区的种类为新种，即剑纹小社鼠（Niviventer gladiusmaculus）和冯氏白腹鼠（Niviventer fengi)。

为了进一步阐明这17个物种之间的关系，研究人员进一步借助基因组学的数据，重建了白腹鼠属内种间的亲缘关系，原来，他们分为四个种团：

• 灰腹鼠种团（“灰肚皮”家族）：白腹鼠属中有非常特殊的两个种，灰腹鼠和梵鼠，它们的肚皮是灰白色的。

• 安氏白腹鼠种团（“巨人”家族）：包括白腹鼠属中体型最大的两个种，安氏白腹鼠和川西白腹鼠。

• 社鼠种团（“优胜”家族）：包括白腹鼠属中物种最多,分布最广的种类，其中有两个种为台湾地区特有。（图4）

• 针毛鼠种团（“针毛”家族）：这个种团中最先命名的种类具有针毛，所以名为针毛鼠，它们中有的种类其实并不具针毛特征。要是不考虑地理分布，遗传距离等因素，单以针毛有无来分类很容易弄错。（图5）

图4 白腹鼠属社鼠种团外形特征，分布与系统发育关系

图5 白腹鼠属针毛鼠种团物种外形特征与分布

所以，白腹鼠属大家族中国分布种类由至少17个小家族组成，它们分别构成了4个较大的部族（图6）。基于分子钟的推算显示这个属在5.52-4.33个百万年左右开始分化，北社鼠、华南针毛鼠、灰腹鼠等有在历史上呈现显著的种群增涨（图7）。

图6 白腹鼠属物种之间的系统发育关系

图7 白腹鼠属的分化时间和主要代表种类的种群进化历史

它们从哪来？它们到哪去？

搞清了它们的系统发育关系，那么接下来，就要搞清楚它们是从哪里起源的，怎么扩散形成现在的分布格局。现在的生物学研究常常需要借助很多数学的算法，建立模型，进行推算。祖先分布地的重建过程就是基于物种之间的系统发育关系和它们现在的分布地推测出它们的共同祖先的分布地。基于这样的分析，白腹鼠属的祖先分布区就推算出来了。

青藏高原东南地区被推算为白腹鼠的祖先分布地。白腹鼠属内生物地理学进化历史存在四种模式（图8）：灰腹鼠种团保留在青藏高原东南缘；安氏白腹鼠种团从青藏高原扩散到了四川盆地周边山脉，秦岭和武陵山地区；针毛鼠种团从青藏高原东南缘多次扩散到了东南亚和中国东南部；最为成功的社鼠种团不仅扩散到东南亚，中国东南部，还北上扩散到了中国北部。以上推测受到线粒体基因组和核基因组数据的共同支持。

因此，白腹鼠属的老家是青藏高原东南地区（海拔约2100米， 图9），它们离开故乡四处扩张，其中走的最远的家族一直“爬”到了中国东南部和北部甚至是东南亚区域。

图8 白腹鼠属的生物地理学进化历史

图9 白腹鼠属分布海拔的进化历史

它们和谁关系最密切？和谁是亲家，有杂交发生？

现今生物系统学的研究中，有学者提出原来二叉式的拓扑结构不足以表明物种之间的系统发育关系，这就需要进行系统发育网络关系的分析。这样的系统发育网络分析不仅能够阐明物种之间的亲缘关系，还能够发现物种之间基因流动发生的时间，强度和流动方向。研究结果揭示白腹鼠属内种间及白腹鼠属与最近缘的中南树鼠属（Chiromyscus）可能存在多次杂交事件。

图10 白腹鼠属的系统发育网络图

哪个家族在探索新领地方面表现突出？

不同物种占据生态空间的能力是不一样的。那么它们在进化的漫长历史中，哪些类群能够胜出很大程度上决定于它们是否有能力快速占有不同的生态位。基于生态位分化的分析，研究人员发现针毛鼠种团和社鼠种团表现出色，在各个分析的环境因子方面都表现出快速的分化。这也为后面解释它们为什么在未来可能会出现快速扩张提供佐证。

图11 白腹鼠属主要代表种类的生态位分化历史

谁在未来可能继续拓展领地？

根据物种现有的分布地点信息，研究人员可以推测在不同的环境条件下，它们在不同的地质历史时期，甚至是未来的潜在栖息地变化情况。这对于重要的疫源动物来说非常重要，因为知道了它们未来扩张的趋势，人类才能够尽早做好防范准备。对白腹鼠属的预测就显示多数中高海拔分布的种类在未来潜在栖息地退缩的趋势，而分布面积最广的种类和来自东南亚的种类呈现出扩张的趋势（图12）。

有意思的是，研究还发现，青藏高原特有的灰腹鼠，川西白腹鼠未来总体分布面积可能减小，但是它们还将向高原面上进一步扩张，分布的平均海拔将进一步升高200-800米。

图12 白腹鼠属主要代表种类的潜在栖息地变化情况

哪个物种正在积极改造遗传基础，以快速适应环境？

对于不同的生物类群，适应于环境的过程中常常有不同的策略，最常见的就是在形态、行为和生理适应上的调整和改变。形态和行为的改变通过肉眼细致观察可以发现，但是生理学的改变比较难用肉眼观察到。现在比较常用的方法就是对研究物种的基因组进行扫描分析。研究人员也想弄明白白腹鼠属里面哪个物种正在经受基因组上面的快速变化，通过积累有利的突变，提高自生的适应能力。在做这样的分析之前，他们提出了以下这些猜想：

假设1：分布范围最大的物种受到正选择的基因最多，即能够占据更宽的生态空间的物种会在基因组上积极改造，以适应更广的环境。

假设2：体型最大或最小的物种受到正选择的基因最多，即和同属的近缘物种相比，形态变异比较大的物种可能在基因组上受到正选择的基因最多。

假设3：分布海拔最高的物种受到正选择的基因最多，即生存环境最为恶劣，分布在青藏高原的物种受到正选择的基因最多。

分析结果与第三种假设相符，即分布在青藏高原的灰腹鼠受到正选择的基因最多（图13）。灰腹鼠的姐妹种梵鼠仅有一个基因受到正选择，而与灰腹鼠有一定分布区重叠的冯氏白腹鼠有五个基因受到正选择。这些基因的主要功能与嗅觉、味觉和癌症抑制有关。

图13 灰腹鼠外形特征图（图片来源：刘少英等主编《中国兽类图鉴》）

过去，中国科学家基于对化石的大量研究发现披毛犀、豹、狐狸、原羊等喜冷动物的祖先分布在青藏高原上，在现生喜冷动物类群中，鼠兔也是“走出青藏高原”的典型代表。关于白腹鼠属动物的研究结果表明“走出青藏高原”不仅发生在喜冷动物的进化历史中，也发生在能够适应温带和热带环境的白腹鼠属的进化历史中。嗅觉、味觉和抑制癌症发生相关基因的快速进化可能在啮齿类动物高原适应中发挥重要作用。此外，东南亚地区和栖息地泛化种类的种群增长和未来潜在的栖息地扩张，可能会给生态系统平衡和人类健康带来潜在的风险。

人类认识老鼠家族的路还很漫长

忙忙碌碌中，鼠年就要结束了。可是人类对啮齿类动物的认识却还有很长的路要走。中国分布的啮齿类动物很多类群还亟需系统的研究。白腹鼠属也只是科研人员正在研究的代表属之一，还有大量的工作亟待推进。

牛年的钟声即将敲响，科研人员还将继续对充满奥秘的啮齿类动物进行努力探索。

参考文献：

1. Ge, D.Y#, Feijó, A.#, Wen, Z.X., Abramov, A. V. , Lu L., Cheng, J.L., Pan, S.K., Ye, S. C., Xia, L., Jiang, X.L., Vogler, A., P.*, Yang, Q.S *. Demographic history and genomic response to environmental changes in a rapid radiation of wild rats. Molecular Biology and Evolution. doi.org/10.1093/molbev/msaa334.

2. Ge, D.Y#., Feijó, A.#, Abramov, A.V., Wen, Z.X., Liu, Z. J.,Cheng, J. L., Xia, L., Lu, L.*, Yang., Q. S*. 2020. Molecular phylogeny and morphological diversity of the Niviventer fulvescens species complex with emphasis on species from China. Zoological Journal of the Linnean Society.191(2):528-547.

3. 李飞虹，杨奇森，温知新，夏霖，张锋，Alexei Abramov，葛德燕*. 2019. 安氏白腹鼠的形态分化与分布范围修订. 兽类学报, 2020（3）：209-230.

4. Ge, D. Y., Lu, L., Xia, L., Du, Y. B., Wen, Z. X., Cheng, J. L., Abramov, A. V., Yang, Q. S*. 2018. Molecular phylogeny, morphological diversity, and systematic revision of a species complex of common wild rat species in China (Rodentia, Murinae). Journal of Mammalogy, 99(6): 1350–1374.

5. Ge, D. Y., Lu, L., Abramov, A. V., Wen, Z. X., Cheng, J. L., Xia, L., Vogler, A. P., Yang, Q. S*. 2018. Coalesence Models reveal the rise of the white-bellied rat (Niviventer confucianus) following the loss of Asian megafauna. Journal of Mammalian Evolution. 26:423–434.

6. Ge, D. Y., Lu, L., Cheng, J. L., Xia, L., Chang, Y. B., Wen, Z. X., Lv, X., Du, Y. B., Liu, Q. Y., Yang, Q. S*. 2017. An endemic rat species complex is evidence of moderate environmental changes in the terrestrial biodiversity centre of China through the late quaternary. Scientific Reports, 7, 46127.

7. Lu, L#., Ge, D. Y#., Chesters, D., Simon, Y. W. Ho, Ma, Y., Li, G. C., Wen, Z. X., Wu, Y. J., Wang, J., Xia, L., Liu, J. L., Guo, T. Y., Zhang, X. L., Zhu, C. D., Yang, Q. S*., Liu, Q. Y*. 2015. Molecular phylogeny and the underestimated species diversity of the endemic white-bellied rat (Rodentia: Muridae: Niviventer) in Southeast Asia and China. Zoologica Scripta, 44(5): 475-494.